Музей и его филиалы располагаются в нескольких зданиях исторического центра. Археологические фонды музея начали формироваться со дня его основания, и сегодня это более 300 археологических коллекций, включающих около 40 000 предметов. В фондах музея хранится около 220 тысяч предметов. Особенно интересны коллекции редкой книги XVIII–XX веков, холодного и огнестрельного оружия России, а также стран Запада и Востока. В ней представлены памятники оружейного искусства, а также шедевры национальных оружейных школ XVI-XX вв. Обширна этнографическая коллекция ‒ национальная одежда народов Поволжья, украшения, домашняя утварь, орудия труда, музыкальные инструменты конца XIX - начала XX вв.
Основная площадка с 1993 года разместилась в здании бывшего Ленинского мемориала. Три филиала музея расположены в зданиях, являющихся памятниками архитектуры федерального и регионального значения. Музей модерна разместился в особняке Александры Курлиной. Дом-музей В.И. Ленина расположился в доме купца Рытикова, в котором семья Ульяновых снимала квартиру. Дом-музей М.В. Фрунзе – в памятнике жилого зодчества конца XIX века.
